चित्रकला दीर्घा के 2 प्रमुख खंड है, भारतीय लघुचित्र और बंगाल कला विद्यालय। दीर्घा में प्रदर्शित वस्तुएं कालानुक्रमिक क्रम में व्यवस्थित हैं।
भारतीय लघुचित्र: इस खंड में फारसी, मुगल, प्रांतीय मुगल, डेक्कन, राजस्थानी, पहाड़ी कला विद्यालयों से लेकर कंपनी स्कूल ऑफ पेंटिंग के लघु चित्रों का व्यापक संग्रह है।
बंगाल कला विद्यालय: इस खंड में उन्नीसवीं और बीसवीं शताब्दी की उत्कृष्ट कृतियाँ शामिल हैं। यहाँ पर नियो-बंगाल स्कूल ऑफ पेंटिंग के चित्रकार - रवींद्रनाथ टैगोर, गगनेंद्रनाथ टैगोर, रवींद्रनाथ टैगोर, नंदलाल बोस, सुनयनी देवी, असित हलदर, ईश्वरी प्रसाद, अब्दुर रहमान चुगताई और जैमिनी की कला-कृतियों का संग्रह है। यह सभी चित्र वॉटर-कलर से बनाए गए हैं। इनके अलावा, पट्ट-चित्र, कुछ शिलामुद्रण और 20 वीं शताब्दी के बंगाल की कुछ ऑइल-पेंटिंग भी यहाँ प्रदर्शित हैं।
